丧葬诸事，内外肃然，并奉曹操梓宫回到邺城。同年，曹丕即魏王位，司马懿受封河津亭侯，转丞相长史。当时孙权正率军向西。朝臣们认为樊城、襄阳缺乏粮，不能抵御吴军，请召守将曹仁回驻宛城。司马懿则表示：“孙权刚刚打败关羽，正是他想和魏国结好的时候，一定不敢为患。襄阳是水陆交通要地，不能放弃。”曹丕没听其建议，命曹仁放火烧毁二城。后来孙权果然没来入侵。曹丕悔之不及。
在历史上，司马懿得以重用还是在曹丕、曹叡两朝时期。魏明帝曹叡继位之后，司马懿封侯拜将，渐渐成为魏国庙堂之上位高权重的异姓臣子，而后奉命驻扎宛城，擒斩孟达，解除了曹魏内部的隐患。
在后世，关于司马懿最广为人知的便是其与诸葛亮之间极为精彩的阵前对决。
太和五年（公元231年）二月，诸葛亮率军第四次北伐魏国，包围祁山贾嗣、魏平部，并以木牛流马运输粮草，曹叡派司马懿西驻长安防御蜀军。司马懿留部将费曜、戴陵率四千人守邽，自率主力西救祁山。张郃劝司马懿分兵驻扎雍、郿两地，以作大军后镇，司马懿不同意。进军隃麋。后来，双方爆发了卤城之战。
关于此次战役的结果，不同的史书有不同记载。在《晋书·宣帝纪》中，司马懿大胜蜀军；但在《汉晋春秋》中，诸葛亮力挫魏军。另外，在《三国志·张郃传》中，没有司马懿督张郃，也没有写出张郃追击的原因，“诏郃督诸将西至略阳，亮还保祁山，郃追至木门，与亮军交战，飞矢中郃右膝，薨。”；而在《魏略》中则记载是司马懿不听张郃的劝阻，强行命令张郃追击，“宣王（司马懿）使郃追之，郃曰：“军法，围城必开出路，归军勿追。”宣王不听。郃不得已，遂进。蜀军乘高布伏，弓弩乱发，矢中郃髀。”历史真相究竟如何，尚不能下定论。
青龙二年（公元234年）二月，蜀相诸葛亮率军十万出斜谷伐魏。四月，诸葛亮至郿县，进驻渭水之南。司马懿率军渡渭水，背水筑垒阻击。诸将想在渭北与诸葛亮隔水相持，司马懿说：“百姓积聚的粮秣财物都在渭南，这是必争之地。”遂渡渭水背水扎营。
当时，司马懿屯兵渭南，魏将郭淮估计诸葛亮一定会争夺北原，主张先去占领北原，但是很多人均不以为然。司马懿认为郭淮说的很有道理，便让其屯兵北原。不久，诸葛亮率大军西行，诸将都认为诸葛亮想攻西围。郭淮则认为诸葛亮不过是虚张声势要让魏军大举回应，而他的目标是阳遂。夜里，蜀军果然进攻阳遂，因城中早有防备，诸葛亮没能成功。
八月，司马懿以“坚壁拒守，以逸待劳”的指示，与诸葛亮相持百余日。诸葛亮数次挑战，司马懿均坚壁不出，以待其变。诸葛亮便派人给司马懿送去妇人的服装，欲激司马懿出战，司马懿仍不出战。为平息部属不满情绪，司马懿故意装作被激怒，上表请战。曹叡不许，并派骨鲠之臣辛毗杖节来做司马懿的军师，以节制他的行动。诸葛亮一来挑战，司马懿就要带兵出击，辛毗杖节立于军门，司马懿便不出兵。蜀将姜维就对诸葛亮说：“辛毗杖节而至，司马懿不会出战了。”诸葛亮则说：“彼本无战情，所以固请战者，以示武于其众耳。将在军，君命有所不受，苟能制吾，岂千里而请战邪！”于是便分兵屯田，做长久屯驻之准备。司马懿的三弟司马孚也来信问前线军情，司马懿回信说：“亮志大而不见机，多谋而少决，好兵而无权，虽提卒十万，已堕吾画中，破之必矣。”
不久，诸葛亮遣使求战，司马懿不谈军事，问使者：“诸葛公起居饮食如何，一顿能吃多少米？”使者说：“三四升。”然后对问政事，使者说：“打二十军棍以上的处罚，都是诸葛公自己阅批。”经过一番不经意的询问，司马懿对人说：“诸葛亮将要死了。”果然，诸葛亮于当月病故于五丈原军中。蜀将
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